神经反馈调节健康个体注意力的研究进展

杨文杰 南文雅* 龚安民 伏云发

1(上海师范大学教育学院心理学系，上海 200234)2(武警工程大学信息工程学院， 西安 710086)3(昆明理工大学信息工程与自动化学院，昆明理工大学脑认知与脑机智能融合创新团队，昆明 650000)

神经反馈(neurofeedback，NF)是一种基于大脑活动信号的生物反馈，主要基于斯金纳的操作性条件反射和巴甫洛夫的经典条件反射原理，通过脑机交互方式实时地将采集的大脑活动信号转换为声音、图像、游戏等形式反馈给受试者，受试者按照相关交互方式的指令选择性地增强或抑制特定的大脑活动特征，以实现自主调节脑功能的目的[1]。

神经反馈的研究最初是由Sterman 等[2]开展的，他采用操作性条件反射原理训练猫，每当猫完成一种特定的运动行为时，它就会得到食物奖励。

结果表明，通过对猫的运动反应进行训练和奖赏，可以有效的对其12 ～14Hz 范围内的感觉运动节律(sensorimotor rhythm，SMR)进行调控。

经过50 多年的发展，神经反馈作为一种神经调控和行为干预手段逐渐受到研究者和神经康复治疗师的重视，已被广泛应用于注意缺陷多动障碍(attention deficit hyperactivity disorder，ADHD)[3-4]、

癫痫[5]、抑郁症[6]、酒精成瘾[7]、创伤后应激障碍[8]等临床疾病的干预。

此外，神经反馈对健康个体的注意力、工作记忆、执行控制等认知功能[9-12]、运动员的竞技水平和医生的手术表现存在一定的帮助[13-14]。

注意是心理活动对特定事物对象的指向与集中，是心理活动中一项重要组成部分，与记忆相互影响，是个体日常生活中不可替代的重要心理品质。

长期的注意力不集中，会对个体发育成长造成严重影响。

因此，提高注意力是医学界、心理学界、教育学界等诸多领域的热点研究课题。

目前改善注意力的方法多种多样，主要有药物疗法、运动疗法、神经反馈疗法等。

然而，长期大量使用药物治疗会对人体产生诸多副作用，损害人体机能，并且疗效较慢，运动治疗受诸多客观因素影响，不易操作[15-16]。

相比而言，神经反馈主要通过实时呈现大脑活动从而使得个体学习自我调节[17]，不仅克服了药物对身体机能造成的副作用，也克服了运动疗法不易操作的特点。

尤其是基于脑电(electroencephalogram，EEG)节律活动的神经反馈，更是具有无损安全、操作简便、费用低廉等优点[18-19]。

已有研究发现，利用神经反馈对ADHD 患者进行有效训练，可以改变大脑相关EEG 节律的活动，进而改善注意分散和多动冲动症状[3]。

除此之外，神经反馈也可通过调节健康被试的SMR[20-21]、theta[22]、beta[23]和alpha 节律波[24]来提升注意力。

然而，由于实验范式设计和训练方案的不同，现有研究结论在文献之间并不完全一致，特别是关于神经反馈对健康人群注意力调节的研究缺少系统的总结和展望。

文中基于不同的神经反馈训练特征重点论述训练特征、训练位置、注意力测试任务等方面对研究结论产生的影响，以期探讨神经反馈训练的有效性。

文中所指:神经反馈训练特征是指EEG 中的频段范围(单一或多个频段)；
训练位置为所训练的电极位置(单一或多个电极)；
训练结果包括EEG 调节结果和行为结果，有成功(1)或失败(0)两种情况。

EEG 结果的有效性主要通过比较训练前后或训练时的EEG 反馈特征，从而评估EEG 神经反馈训练在诱导EEG 调节方面的效果；
行为表现的变化根据特定类型活动的典型测试或测量来评估。

此外，还考察了研究中是否根据EEG 结果区分学习者和非学习者，以及是否进行追踪实验来考察神经反馈的长期作用。

1.1 Theta 神经反馈对注意力的调节作用

Theta 波是与海马体和中扣带回皮层相关跨脑区的主要活动，与快速眼动睡眠、记忆的巩固、受损的条件性恐惧记忆、认知控制活动和心理负荷密切相关[10]。

虽然传统上认为theta 波与睡意有关，但最近有更多的证据表明了theta 波对学习、记忆过程和注意力的作用[25]。

Theta 波不仅促进工作记忆的编码、存储和检索[10]，还会对注意力的集中度产生影响[22]。

对青年人和老年人进行额叶中线位置(即Fz)theta(4～7 Hz)增强的神经反馈，经过12 次训练后，他们的theta 活动得到显著增强，同时由注意网络测试(attention network test， ANT)测量的注意控制网络效率得到显著提升，表明额叶中线theta 增强的神经反馈训练可能与多巴胺能系统有关，从而引起注意控制网络的改善[22]。

1.2 Alpha 神经反馈对注意力的调节作用

Alpha 节律(8～12 Hz)是大脑活动的优势节律，主要产生于顶枕叶脑区，随着视觉处理的变化而变化。

Alpha 同步性的增加与神经兴奋性的减少以及gamma 去同步性相关[26]。

Alpha 被认为是一种抑制不相关的感觉和任务信息处理的机制[26]，具有抑制、感知、预测、沟通和稳定的功能[27]，并且与注意[3，24，28]、工作记忆[29]和执行控制[27]密切相关。

其中顶枕叶脑区的alpha 同步性与持续性注意力密切相关[28，30]，当在目标出现前20 s alpha 功率提升时，会导致注意力的分散和目标的遗漏[31]。

在模拟驾驶过程中，大脑走神的时间与听觉刺激下顶叶alpha功率的增强和P3 波幅的降低有关[32]。

还有研究指出，alpha 波幅的增强会提高皮层抑制能力[33]，通过降低额外刺激的影响来改善ADHD 患者的注意力[34]。

表1 中Berger 和Davelaar[28]、Escolano 等[35]和Pei 等[36]的研究旨在通过alpha 增强训练来提升注意力。

虽然这3 个研究均通过神经反馈训练成功增强了alpha 活动，但是只有Berger 和Davelaar[28]发现注意力有显著提升，可能的原因有以下两点:(1)控制组设置方式不同，Pei 等[36]和Escolano 等[35]采用虚假神经反馈作为控制组，能够较好地排除安慰剂效应，而Berger 和Davelaar[28]则仅使用两种不同的反馈形式互为对照，缺乏虚假反馈控制组，无法排除安慰剂效应，因而不能明确注意力的提升是神经反馈的特异性作用还是非特异性作用所致。

(2)各研究采用的注意力测量任务并不一致，其所偏重的注意成分及相关的EEG 活动亦有不同。

Pei等[36]在分析alpha 增强训练没有提升所测量的3 个注意网络的可能原因时提到，ANT 更可能与theta 和beta 相关，而并非alpha[36]。

上述研究结果表明，实验设计的较大差异，难以形成统一的结论。

除了上述alpha 增强训练，Deiber 等[3]对ADHD 实验组被试和健康控制组被试分别进行了30 min 的alpha 抑制神经反馈训练，结果发现，两组被试的alpha 功率都有下降，并且在神经反馈训练后误报率、反应时均有所下降，这表明注意的抑制控制和持续性注意得到增强。

相关分析发现ADHD 患者的alpha 功率越低则反应时越短，误报率越低，但是这种相关性在健康被试中并未发现[3]。

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表1 Alpha 神经反馈训练实验研究相关信息Tab.1 The study of the alpha neurofeedback training

此外，还有研究指出左右半球alpha 偏侧化与视觉空间注意力密切相关[24]。

视觉空间注意(visual spatial attention)是指向空间的视觉注意，也称作视觉空间注意能力，主要表现为将注意集中到某个位置，同时忽略其它位置的能力，其表征主要是基于空间位置[38]。

空间注意主要基于空间线索化任务(spatial pre-cueing)，通过视觉线索提示，判断目标刺激的空间位置，若位置与提示的方向一致，则反应时更短，反之，反应时更长。

相关研究发现，视觉空间注意和顶叶区域的alpha 节律偏侧化相关[39]，但是alpha 偏侧化与注意力之间的相关并不能代表因果。

为了验证alpha 偏侧化与视觉空间注意的因果关系， Okazaki 等[37]和Bagherzadeh等[24]利用单次的脑磁图(magnetoencephalography，MEG)神经反馈来调节顶枕叶位置的alpha 偏侧化来验证两者之间的因果关系。

结果发现，在神经反馈训练后，alpha 偏侧化增强，对侧视觉注意力提高，但左侧alpha 偏侧化要比右侧alpha 偏侧化更容易操纵[24，37]。

在Okazaki 等[37]的研究中，被试在训练时被明确指示注意左侧或者右侧出现的视觉刺激，考虑到被试在神经反馈中可能会对注意力进行训练，因此无法明确注意力的偏差是由训练过程中alpha 调节所致[37]。

针对这个问题，Bagherzadeh等[24]在Okazaki 等[37]的基础上对神经反馈方式和前后测实验范式进行更改，选择波斯纳线索范式(Posner cueing paradigm) 和自由线索范式(free cueing task)对视觉空间注意力进行测量，在神经反馈训练中并不明确指示被试左侧或者右侧出现的视觉刺激，避免了在训练alpha 的同时对视觉空间注意产生影响。

在方案更改后，实验仍得出相同结果，这证明了alpha 偏侧化神经反馈对空间注意力调节的有效性。

因此可知，增加同侧半球alpha 的同步性会导致对侧半球视觉区域注意力的减少，而alpha 同步的减少则会提高对侧视野的知觉警觉性和注意力[24，37]。

1.3 Beta 神经反馈对注意力的调节作用

Beta 波一般指12 ～30 Hz 的EEG 波，是一种注意力载体。

在注意力任务中，beta 功率的增加与动物和人类的注意力表现呈正相关[40-41]。

如表2 所示，Beta 波的子频段SMR(12～15 Hz)、beta1(15～18 Hz 或18～22 Hz)和beta2(12～22 Hz)常被作为神经反馈训练的训练特征[20-21，23，42-43]。

其中，SMR 和beta1 增强的神经反馈训练不仅能够显著提升其所训练波段的活动， 还能显著增强持续性注意[20-21，42-43]。

而Jurewicz 等[23]以beta2 为训练特征，在经过16 次的神经反馈训练之后发现beta2 并无显著变化，说明被试并没有学会调节所训练的EEG特征，因而被试的注意力没有得到显著的改变。

由于beta2 神经反馈训练的文献较少，未来仍需要加强对该方面的研究[23]。

表2 Beta 神经反馈训练实验研究相关信息Tab.2 The study of the beta neurofeedback training

需要注意的是，在神经反馈训练中，除了选择有效的训练特征，还应该制定严谨的实验设计。

例如，虽然Egner 等[21]发现beta1 的增强与持续性操作任务(continuous performance task，CPT)中的误报率下降成反比、与P300 波幅上升呈正比，但该研究缺乏控制组。

后续研究[42]增加了行为训练组作为控制组，同样发现beta1 的增强会导致反应时的降低以及P300 波幅的上升。

控制组的设置排除了注意力测试任务的练习效应与神经反馈可能存在的安慰剂效应，使得实验结果更加准确。

1.4 比率类神经反馈对注意力的调节作用

除了对某个频段进行单独训练外，还可以同时进行两个频段的训练，其中常用的有beta/theta 和SMR/theta 功率比值增强的训练。

Beta/theta 增强训练对减少ADHD 注意力不集中、多动、冲动等临床症状和提高认知能力均有积极作用[21，44-45]。

虽然与ADHD 相比，beta/theta 训练在调节健康被试注意力方面的研究较少，但一些结果已经发表(见表3)。Studer 等[11]对beta/theta 进行训练(该研究所使用的beta 频段为13 ～20 Hz)，发现beta/theta 以及行为数据在组水平上没有显著变化。

但是，在区分学习者和非学习者之后，成功学习者在训练后beta 功率上升，theta 功率下降，P3 波幅显著增加，ANT 范式中反应时降低，注意力提升。

未来的研究需要考虑EEG 学习效果的个体差异性及其对注意力调节的影响。

虽然已有文献证明SMR 神经反馈对注意力的调节作用，但是神经反馈训练在增强SMR 功率的同时也导致了theta 波幅的改变[48]。

在临床研究中，研究者也常将SMR 和theta 之间的比率作为一种神经反馈调节的方式，目的在于增强SMR 的同时降低theta。

研究也发现SMR/theta 神经反馈训练不仅对ADHD 的注意缺陷有干预作用，对健康成人的持续性注意力和选择性注意力也均有改善作用[46，48]。表3 显示，Gadea 等[46]在单次神经反馈训练后发现实验组SMR 得到增强，theta 得到抑制；
在神经反馈前后利用双耳分听实验(Dichotic listening test，DLT)进行注意力测试，结果显示实验组的左侧耳击中率提高，与神经反馈训练组的SMR 波幅的提高呈正相关。

另有Gonçalves 等[47]研究发现，在经过单次的神经反馈训练后SMR 和theta 均得到显著提升(即与训练目的不一致)，ANT 警觉、定向以及执行控制得分并无显著变化。

对EEG 变化和行为变化的相关分析发现，theta 波幅的增加与注意力任务中利用方向线索的困难程度有关，即theta 功率的增加会抑制注意力加工。

表3 比率神经反馈训练实验研究相关信息Tab.3 The study of the ratio neurofeedback training

对以上两个研究的结果差异分析，认为有3 个可能的原因:其一，SMR/theta 训练引起的EEG 结果不同，Gadea 等[46]发现在增加SMR 的同时，theta 得到抑制，而Gonçalves 等[47]发现theta 波幅有所上升；
其二，训练位置不同，与Cz 位置相比，C3 或者C4 位置在研究注意力的偏侧化效应中更为合适[47]；
其三，注意力测量方式不同，与ANT 相比，双耳分听实验侧重于测量注意冲突。

因此，未来需要更多的实验研究论证SMR/theta 训练对健康被试注意力的调节作用。

上述研究主要关注theta、alpha、beta 以及两频段功率比这几个训练特征，以此来分析神经反馈调节健康个体注意力的研究方案和结果。

其中，theta增强训练可以增强注意控制网络[22]；
alpha 偏侧化训练可以提升对侧视觉空间注意力[24，37]；
alpha 抑制训练可以增强注意抑制控制和持续性注意[3]；
SMR 或beta1 可以增强持续性注意[20-21，42-43]。

但本文发现，alpha 增强训练以及两频段功率比的训练对注意力的作用并无一致结论，因此认为除了训练特征的影响外，神经反馈训练的效果也可能会受其他不同因素的影响。

下面将从注意力测量范式、学习者和非学习者的划分、实验设计类型和是否进行追踪实验这四个方面讨论分析。

2.1 注意力测量范式的影响

2.2 学习者和非学习者划分的影响

神经反馈训练需要被试主动的对大脑进行自我调节，EEG 活动调节的有效性与被试的认知策略、动机、情绪等因素有关[50]。

大部分被试可以有效的调节EEG 活动(即这类被试称为学习者)，但是有些被试并不能很好的学习操控所反馈的EEG活动(即这类被试称为非学习者)。

这种非学习者现象在大量神经反馈研究中都有报道，约30%～50%的个体对神经反馈无法进行有效的学习，非学习者通常不能表现出目标行为的改善[51]。

学习者和非学习者的区分更有利于探究神经反馈训练的特异性和有效性，从而确定神经反馈作用的个体差异性并帮助制定个性化的神经反馈方案。

2.3 实验设计类型的影响

在无控制组设计的神经反馈效果评估中，实际上包含了被试复杂的心理因素(动机、暗示等)、神经反馈训练中的注意力任务的练习效应、主试的引导作用等多种混合变量因素作用。

因此，为了探讨神经反馈的真实作用，需要设置有效的控制组。

控制组通常采用行为训练或虚假神经反馈等不同方式。

其中，虚假神经反馈训练与真实神经反馈训练更加相似，可以排除安慰剂效应，实验数据更加能反应神经反馈训练的特异性作用[52]。

另外，Ros等[53]提出在实验设计中需要采用双盲对照实验设计，从而控制诸多的混合变量，有利于评估神经反馈训练的特异性和认识其作用机制。

2.4 追踪实验设置的影响

大多数学者关注神经反馈训练的即时效果，很少探索神经反馈训练效果的时效。

追踪实验可以检验神经反馈训练效果的持续性， 例如Diaz Hernandez 等[54]在神经反馈训练6 个月后进行追踪实验，Fielenbach 等[55]在神经反馈训练3 周后进行追踪实验，通过测量被试的行为数据来研究神经反馈训练的时效性。

然而，上述用于健康个体注意力增强的所有神经反馈研究都没有进行追踪实验，因此无法验证神经反馈训练后被试注意力的提高是否具有持续性。

未来的研究可以在确定神经反馈训练即时有效性的基础上，通过追踪实验的设置来进一步研究神经反馈训练的时效作用。

以上工作主要采用基于EEG 的神经反馈对健康个体注意力的调节进行研究，虽然EEG 的时间分辨率较高(毫秒级)，但是其空间分辨率较低(厘米级)。

未来的研究可以尝试基于以下神经反馈方法对健康个体注意力的调节作用和机制进行研究。

3.1 基于fNIRS 的神经反馈

与EEG 相比，功能近红外光谱(functional near infrared spectroscopy，fNIRS)是一种主动测量方法，由发射探头把近红外光射入脑组织并由接收探头收集，通过光强度的变化计算氧合和脱氧血红蛋白浓度的变化，并从这种代谢活动间接推断功能神经活动，是神经科学和脑机交互中一种相对新的方法[56]。

fNIRS 的一个优势是其能够容忍被试头部一定程度的移动，具有良好的生态效应，较适合用于动态监测脑组织的氧合和脱氧血红蛋白浓度变化信息。

其次，fNIRS 空间定位性(不同于空间分辨率的一个概念)比EEG 电极要好，这是由于NIRS测量的脑区位于发射探头和接收探头之间的中间位置下方的脑区[57]。

为此，可以利用这些优势，尝试基于fNIRS 的神经反馈对健康个体注意力的调节作用和机制进行研究。

3.2 基于fMRI 的神经反馈

与EEG 和fNIRS 不同，功能性磁共振成像(functional magnetic resonance imaging，fMRI)具有高的空间分辨率(毫米级)，可以提供关于大脑代谢的信息，该信息由血氧水平依赖(blood oxygen leveldependent，BOLD)效应反映[58]。

fMRI 能够定位特定感觉、知觉或认知任务下大脑功能区的激活分布，目前已被广泛应用于临床和脑科学研究中[59-60]。

采用fMRI 方法可以借助其空间分辨率优势，不仅能观察到皮层的激活程度，也可以探测皮层下结构的激活[61]。

为此，可以利用这些优势，应用基于fMRI 的神经反馈对健康个体注意力的调节作用和机制进行研究[60]。

3.3 基于多模态融合的神经反馈

EEG 成像方法的缺点是空间分辨较低，fMRI 成像方法的缺点是时间分辨率较低(秒级)，而fNIRS的缺点之一是其测量的皮层深度有限(2 ～3 cm)，fNIRS 空间分辨率(厘米级)仅仅比EEG 略好，而时间分辨率(秒级)与fMRI 的相当。

每一种技术各有优缺点，它们的融合不仅仅是时间分辨率和空间分辨率上的优势互补，也是不同信号内容的互补(EEG是直接反映神经振荡活动的放电信息，而fMRI 和NIRS 是间接反映大脑活动的脑组织代谢信息)。

目前及将来，多种无创脑成像技术呈现融合发展的趋势[57，62-63]。

同步EEG-fMRI 采集脑信息已是一种相对成熟的技术[57，62]，可以结合EEG 的高时间分辨率和fMRI 的高空间分辨率优势，同时把EEG 反映的放电信息和fMRI 反映的脑组织代谢信息相融合。

已有研究显示，EEG-fMRI 双模态融合的神经反馈是可行的，能够实现大脑血流动力学和电生理学信号的同时调节，并对有关的目标行为产生作用[64-66]。

同步EEG-fNIRS 采集脑信息也是一种相对成熟的技术[57，63]，可以把时间分辨率高、直接反映神经振荡活动的EEG 信息，与生态效应、空间定位较好的脑组织氧合与脱氧血红蛋白浓度变化的NIRS 信息相融合。

为此，可以利用多模态融合的神经反馈优势，尝试其对健康个体注意力的调节作用和机制进行研究。

随着神经反馈技术的发展和应用，其对健康个体注意力调节作用的研究也逐渐成为一个热点。通过神经反馈对被试EEG 进行调节，可以在理解注意力神经机制的基础上，对健康群体进行注意力增强，有助于使其更好的完成工作、学业乃至提升生活质量。

通过评述面向健康人群注意力增强的神经反馈研究，发现利用神经反馈对一些特定的脑波频段进行调节(如SMR、beta1、alpha 和SMR/theta)，可以从不同方面改善注意力。

由于实验设计类型、训练方式、注意力的测量范式以及神经反馈训练的次数、训练位置和反馈方式的不同，影响实验结果的统一性，因此提示未来研究需更加注意标准化，严格遵循Ros 所提出的神经反馈的实验设计标准[53]，设置有效的对照组，选择有效的EEG 和行为数据分析模式，确定合适的训练次数以及训练位置，适度扩大实验样本量，更加关注探讨神经反馈对注意力不同方面的影响。

此外，推荐尝试其他的神经反馈技术模式(如基于fNIRS/fMRI/MEG/多模态融合的神经反馈)，多方位探讨这些技术模式对健康个体注意力的调节作用和机制。

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