禾本科‖豆科间作对土壤微生物影响的研究进展

黄涛, 冯远娇, 王建武, *

禾本科‖豆科间作对土壤微生物影响的研究进展

黄涛1, 2, 3, 冯远娇1, 2, 3, 王建武1, 2, 3, *

1. 华南农业大学农业农村部华南热带农业环境重点实验室, 广州 510642 2. 广东省生态循环农业重点实验室, 广州 510642 3. 华南农业大学资源环境学院生态学系, 广州 510642

间作是农业可持续发展的一种重要种植模式, 对土壤微生物结构组成产生重要影响, 在改善土壤质量方面发挥着重要作用。本文综述了禾本科‖豆科间作对土壤细菌、真菌和有益微生物产生的影响, 从数量、多样性和菌属丰度变化等方面进行总结, 提出了加强多种禾本科‖豆科间作系统对微生物的影响研究, 并结合现代分子生物技术(高通量测序、稳定同位素探针和组学技术等)研究微生物种群在间作系统中的作用, 为进一步探究禾本科‖豆科间作产生优势的微生物学机理提供一定的参考依据。

禾本科‖豆科间作; 分子生物技术; 土壤微生物; 土壤健康

间作是指在同一块田地上于同一生长期内, 分行或分带相同种植两种或两种以上作物的种植方式[1]。常见作物间作模式有禾本科间作豆科作物[2-4]、禾本科间作薯类作物[5-6]和禾本科间作禾本科作物[7-8]等, 其中以禾本科‖豆科作物间作最为普遍, 广泛分布于我国东北、华北、西北和南方等地区。它主要是利用禾本科与豆科作物共生固氮作用进行生物固氮, 通过氮素转移过程补给和促进禾本科作物对氮素的吸收, 同时禾本科‖豆科作物间作能够减缓豆科作物的“氮阻遏”(图1), 提高氮素的利用效率[9]。有研究表明, 豆科作物通过根瘤菌共生固氮作用可固氮50—465 kg·ha–1·a–1[10], 根瘤菌所固定的氮能给豆科作物提供1/3—1/2的氮素, 因而能够减少化学氮肥的施用[11]。

土壤微生物是地上和地下生态系统联系的重要纽带, 在土壤养分转化循环、生态系统稳定、抗干扰以及资源可持续利用中占据主导地位, 是维持土壤健康和土壤质量的关键因素[12]。间作能够改变土壤理化性质, 进一步引起土壤微生物群落的变化, 影响土壤健康和质量[13]。在农田生态系统研究中, 禾本科‖豆科作物间作对土壤微生物数量、多样性和群落结构的研究, 对提高土壤养分利用、保证作物产量稳定, 以及发挥有益微生物作用等方面具有十分重要的意义[14-18]。本文综述了国内外禾本科‖豆科间作对土壤细菌、真菌和有益微生物产生的影响, 从数量、多样性和菌属丰度变化等方面进行分析, 以期为进一步探究禾本科‖豆科间作产生优势的微生物机理提供一定的参考依据。

禾本科‖豆科作物间作能够改变土壤氮素, 同时根系分泌物丰富, 对土壤细菌数量变化产生重要影响。张向前等研究玉米‖大豆间作发现, 间作玉米的土壤细菌数量显著高于单作, 同时放线菌也有相同的规律, 这有利于增加土壤微生物群落多样性[19]。有研究表明, 在玉米‖豌豆间作大田试验中, 与单作相比, 间作豌豆和玉米的根际土壤细菌数量分别提高了33.22%和56.93%, 同时间作使豌豆和玉米根际放线菌数量分别平均提高了60.91%和128.26%, 这主要是因为间作能提高氮素和水分利用效率, 明显促进根区土壤微生物繁衍[20]。对田间种植玉米‖花生间作研究发现, 在整个生育期, 间作玉米根区土壤的细菌数量除苗期外均显著高于单作玉米处理; 间作花生根区土壤的细菌数量在喇叭口期和收获期显著高于单作, 这可能是由于豆科作物固氮作用增加了氮素, 也可能由于间作作物根系丰富的分泌物, 为微生物生长提供了较好的土壤环境[21]。对甘蔗‖花生间作研究发现, 与单作相比, 间作甘蔗的根际土壤细菌数量在拔节期和成熟期分别增加了18.08%和16.15%, 但在苗期降低了9.83%; 间作花生的根际土细菌数量在拔节期及成熟期较单作显著增加19.21%、14.41%[22-23]。在田间试验研究小麦‖蚕豆间作时发现, 间作处理的蚕豆根际土壤细菌数量比单作处理显著提高35.85%, 同时也提高了小麦根际土壤放线菌的数量[24-25]。但也有研究表明, 在马铃薯‖玉米‖蚕豆间作中, 与马铃薯单作相比, 马铃薯分别与玉米和蚕豆间作, 导致间作马铃薯土壤细菌数量下降, 而马铃薯‖玉米‖蚕豆间作, 间作马铃薯土壤细菌数量无显著影响, 可能间作作物能和宿主植物形成共生体的AMF群落, AMF群落可能存在正反馈调节作用[26]。

图1 禾本科‖豆科作物间作示意图

Figure 1 Schematic diagram of cereal‖legume intercropping

禾本科‖豆科作物间作对土壤细菌的影响, 进而对土壤细菌多样性变化产生一定影响。有研究表明, 玉米‖花生间作可显著提高玉米和花生土壤细菌多样性[27-28]。代真林等研究发现, 玉米‖大豆间作能显著提高玉米根际土壤细菌α-多样性, 这可能是由于豆科植物拥有生物固氮作用, 增加了土壤中的养分含量, 从而提高了根际微生物的多样性[29]。罗莎莎等利用高通量测序技术对甘蔗‖大豆间作研究发现, 在减量施氮(300 kg·ha-1)条件下, 甘蔗大豆1:2间作后甘蔗根际土壤微生物Shannon指数显著高于单作[30-31]。毛莲英等研究甘蔗‖猫豆间作发现, 间作甘蔗的根际土壤细菌多样性显著高于甘蔗单作[32]。肖健等研究甘蔗与不同豆科作物间作时发现, 甘蔗‖黄豆间作时, 间作甘蔗根际内生细菌中Shannon指数和Chao1指数显著高于单作处理, 而Simpson指数显著低于单作处理; 甘蔗‖花生间作时, 间作甘蔗根际内生细菌Ace指数和Chao1指数显著低于单作处理, 这可能是由于甘蔗和黄豆和绿豆间作通过促进根际细菌的富集与迁移来使根系内生细菌的数量升高, 但甘蔗与花生间作可能缺乏同样的效果, 从而不利于提升甘蔗根系的内生细菌多样性与丰富度[33]。Li等通过高通量测序对小麦‖紫花苜蓿间作研究发现, 小麦‖紫花苜蓿间作后根际土壤的丰富度和多样性高于相应的单作根际土壤[34]。Yang等通过DGGE图谱技术研究发现, 小麦‖花生间作下小麦和花生根区的土壤细菌群落多样性高于单作[35]。王宇蕴等研究发现, 小麦‖蚕豆间作能够提高蚕豆根际土壤微生物Shannon和McIntosh指数[24]。在对小黑麦‖紫花苜蓿间作试验研究中发现, 间作紫花苜蓿Chao1指数显著大于单作紫花苜蓿[36]。但也有研究表明, 甘蔗‖绿豆间作时, 间作甘蔗根际内生细菌Simpson指数显著低于单作处理[33]。

禾本科‖豆科作物间作还会引起土壤细菌菌属的丰度的变化。代真林等对玉米‖大豆间作大田实验研究发现, 细菌中鞘氨醇单胞菌属、芽单孢菌属、黄杆菌属、溶杆菌属、硝化螺菌属、芽孢杆菌属和假单胞杆菌属在玉米大豆间作中的丰度显著高于玉米单作, 而伯壳氏菌属、Bryobacter、鞘脂菌属和酸杆菌属的丰度显著低于玉米单作[29]。赵雅姣等研究玉米‖紫花苜蓿间作发现, 变形菌门和拟杆菌门菌群丰度在间作根际土壤中均大于单作, 说明变形菌门和拟杆菌门是影响间作优势的主要菌群, 对维持土壤生态系统功能有重要的作用[12]。有研究表明, 与甘蔗单作相比, 甘蔗间作黄豆和绿豆中变形杆菌门细菌丰度下降, 但提高了绿弯菌门、芽单胞菌门、拟杆菌门和Tectomicrobia门细菌的丰度[33]。Tang等研究甘蔗‖花生间作发现, 在间作甘蔗中酸杆菌门、绿湾菌门、浮霉菌门、疣微菌门等细菌的丰度高于单作花生, 但间作甘蔗中变形杆菌门、厚壁菌门、硝化螺旋菌门、芽单胞菌门和拟杆菌门的丰度低于单作花生[37]。Li等对小麦‖紫花苜蓿间作试验表明, 小麦间作中厚壁菌门的相对丰度显著高于单作小麦, 而单作小麦中嗜酸菌和硝化螺旋菌显著高于小麦间作[34]。但也有研究表明甘蔗‖猫豆间作下甘蔗根际土壤中水恒杆菌属、游动四孢属和乳杆菌属的相对丰度较甘蔗单作有所下降[32]。

综上所述, 在大多数禾本科‖豆科作物间作研究中, 间作系统能够提高作物根际土壤细菌数量、多样性以及引起土壤细菌菌属的丰度变化(表1)。其中, 对土壤细菌影响在作物生长后期更为显著, 这可能是由于在间作系统中, 特别是间作共生期, 通过根瘤的衰老解体以及根系分泌物的增加, 增加了根际细菌、根瘤菌等的迁移, 从而使得禾本科(如甘蔗)根系内生细菌、根瘤菌的数量增大[38]; 在土壤细菌多样性方面, 间作显著提高土壤细菌多样性, 主要表现在Shannon指数和Chao1指数两方面, 说明间作能够提高土壤细菌的丰富度和多样性, 对维持土壤生态系统的稳定具有重要作用; 在土壤细菌物种变化方面, 间作对芽单胞菌门、绿弯菌门等细菌菌属起促进作用, 而对变形杆菌门、硝化螺旋菌门等起抑制作用。

表1 禾本科‖豆科间作土壤细菌群落变化

禾本科‖豆科作物间作系统依托着豆科作物固氮作用, 对土壤真菌产生不同程度的影响。有研究表明, 玉米‖大豆间作增加了玉米根际土壤真菌的数量[39-41]。张虎天等通过大田种植玉米-豌豆间作研究发现, 与单作玉米相比, 间作使豌豆和玉米的根际真菌数量分别提高了15.82%和21.09%, 这主要是由于间作系统中作物根系分泌物较多, 为微生物提供了适宜的生存环境和丰富养料[20]。董晓钢等对玉米‖大豆间作盆栽试验研究中, 在玉米抽穗期和大豆结荚期, 间作玉米土壤真菌数量显著高于单作处理[42]。对甘蔗‖花生间作大田试验研究发现, 间作甘蔗根际土根际真菌数量总体上高于单作处理, 这可能是因为间作作物根系间存在交错叠加作用, 根系分泌物十分丰富, 为根际微生物生长繁殖提供了所需的能源, 增加了根际土壤真菌的数量[23, 37]。但间作模式也可能对土壤真菌产生不利影响, 例如, 与花生连作相比, 玉米-花生间作显著降低了间作花生根际土壤中真菌的数量[43]。

土壤真菌具有强大的分解能力, 真菌的多样性对禾本科‖豆科作物间作系统的稳定性起着重要的作用。代真林等研究发现, 玉米‖大豆间作能显著提高玉米根际土壤真菌α-多样性[29]。毛莲英对甘蔗‖猫豆间作研究发现, 间作处理的甘蔗土壤真菌丰富度和多样性显著高于单作处理, 这可能是由于禾本科‖豆科作物间作改善真菌菌群结构, 有害致病真菌菌属消失或比例下降, 随之出现一些有益于作物生长的功能真菌[32, 44]。Yu等通过高通量测序和微阵列GeoChip5.0研究甘蔗‖大豆间作发现, 与甘蔗单作相比, 间作甘蔗根际土壤真菌群落的α-多样性显著提高[45]。胡国彬等对小麦‖蚕豆间作研究表明, 间作显著提高了小麦和蚕豆根际真菌的Shannon多样性指数和丰富度指数, 这可能是由于间作系统中作物根系间交错叠加作用, 为根际微生物生存和繁殖提供了所需营养和能源物质, 从而提高土壤微生物整体的代谢活性, 促进土壤真菌群落结构多样化的形成[46]。Bargaz等研究小麦‖大豆间作时发现, 在间作处理下小麦根际土壤真菌多样性高于单作处理[47]。但也有研究表明, 小麦‖蚕豆间作处理的小麦土壤真菌Shannon-Wiener多样性指数与单作处理无显著差异, 导致这种结果的原因可能是土壤中碳氮比较低[48-49]。另外, Lian等研究发现, 与单作处理相比, 甘蔗‖大豆间作降低了甘蔗根际土壤真菌α-多样性, 这可能是由于土壤中SOC、土壤pH值和TN等环境因素变化造成的结果[50]。

禾本科‖豆科作物间作也会引起土壤真菌菌属的丰度的变化。瓮巧云等对玉米‖大豆间作研究发现, 与玉米单作相比, 间作增加了子囊菌门真菌表达的相对丰度, 但减少了担子菌门真菌表达的相对丰度[40]。代真林等对玉米‖大豆间作大田实验研究发现, 真菌中被孢霉属、壶菌属、丝孢菌属、柄孢壳菌属和木霉菌属在玉米大豆间作中的丰度显著高于玉米单作, 而镰刀菌属、梭杆菌属和Solicoccozyma的丰度显著低于玉米单作[29]。有研究表明, 甘蔗‖猫豆间作下, 间作甘蔗根际土壤中优势真菌门子囊菌门比单作增加12.00%, 担子菌门下降2.33%[32]。

综上所述, 在大部分研究中, 禾本科‖豆科作物间作能够提高土壤真菌数量、多样性以及对土壤真菌菌属的丰度变化产生影响(表2)。禾本科‖豆科作物间作增加了禾本科作物根际土壤真菌数量, 而豆科作物真菌数量可能会降低, 这也说明了间作豆科作物有利于禾本科作物生长, 主要得益于豆科作物的固氮作用, 为间作系统中提供氮素, 提高土壤肥力, 为真菌数量增长提供物质基础。其中, 甘蔗‖大豆间作研究结果出现不一致, 可能是由于前者[45]在田间试验下采用了减量施氮(300 kg·ha-1)的处理, 能够缓解豆科作物“氮阻遏”, 提高氮素利用, 为土壤真菌生长提供更适宜的微生态环境; 而小麦‖蚕豆间作研究结果不一致, 可能是由于间作模式与试验土壤存在差异照成的。禾本科‖豆科作物间作根系交错叠加, 根系分泌物丰富, 有利于提高真菌多样性, 为作物生长提供更加稳定的土壤环境, 实现作物稳产增产。真菌数量和多样性的变化, 引起真菌菌属的丰度的变化, 子囊菌门、被孢霉属和丝孢菌属等有益真菌增加, 而担子菌门下降, 能够减少作物病虫害的发生。

土壤微生物数量庞大, 目前已知对农业生产有益的微生物数量有限, 而固氮微生物(固氮菌和根瘤菌)、丛枝菌根真菌(AMF)和植物根际促生菌(PGPR)是间作系统中重要的有益微生物, 其群落结构变化影响土壤氮循环平衡与固定, 对于建立合理的间作种植模式、维持土壤质量具有重要意义。周贤玉等对玉米‖大豆间作研究发现, 减量施氮(300 kg·hm-2)条件下, 间作甜玉米AMF侵染率显著高于单作常规施氮处理, 间作促进AMF对甜玉米根系侵染, 增强其对氮和磷的吸收, 促进作物生长, 提高生物量[51]。Yu等采用高通量测序技术研究玉米‖大豆发现, 在减量施氮(300 kg·ha-1)条件下, 间作玉米根际土壤中基因相对丰度显著高于单作, 这可能是由于间作减少施氮产生“氮阻遏”, 增加了豆科生物固氮作用[18]。有研究表明, 玉米‖花生间作中间作花生根际土壤中根瘤菌的数量显著高于单作[52]。Vora等通过对玉米‖豌豆研究发现, 间作植物的根系分泌物可以诱导交叉定殖, 并可能促进PGPR对植物根系的适应[53]。苟永刚利用实时荧光定量PCR技术对甘蔗‖大豆间作研究发现, 间作处理中和基因的相对丰度高于单作[54]。彭东海等对甘蔗-大豆间作研究发现, 间作处理甘蔗根际土壤固氮细菌Shannon-Wiener多样性指数均高于同时期同品种的单作处理, 这可能是由于随着间作处理时间增加, 个别细菌类群生长加快, 抑制了其他种群的生长, 降低了土壤微生物群落的丰富度[55]。冯晓敏等利用PCR-DGGE技术对燕麦分别与大豆和花生间作研究发现, 燕麦-豆科作物间作对燕麦、大豆和花生根际固氮微生物基因群落结构产生一定的促进作用[56]。杨亚东等利用荧光定量PCR和高通量测序技术对燕麦分别大豆和绿豆间作发现, 与单作燕麦相比, 间作显著提高了燕麦土壤基因拷贝数。此外, 在拔节期和成熟期, 燕麦分别与大豆和绿豆间作燕麦根际土壤固氮微生物的Shannon指数均显著高于燕麦单作, 但在成熟期燕麦-绿豆间作中燕麦根际土壤固氮微生物的Ace指数和Chao指数均显著低于燕麦单作[57]。Esmaeil等通过对茴香‖菜豆研究发现, 在2:2(茴香‖菜豆)间作模式下, 接种PGPR菌剂菜豆的根瘤数和根瘤重显著高于未接种PGPR菌剂单作菜豆, 这可能是由于豆科植物与非豆科植物间作时, 由于刺激固氮和磷等营养物质的溶解, 使根际酸化, 豆科植物结瘤量增加[58-59]。但也有研究表明, 玉米║花生间作在减量施氮(34—51 kg·hm2)的条件下, 间作花生土壤固氮微生物多样性和丰度低于单作花生。这可能是由于间作栽培体系比单作需要更多的氮肥来保证作物正常生长, 而氮肥减施会减少土壤固氮微生物生长所需的营养, 不利于微生物繁殖[60]。

表2 禾本科‖豆科间作土壤真菌群落变化

综上所述, 从大多数研究中发现, 禾本科-豆科间作可以提高有益微生物的数量和多样性(表3), 能够提高豆科作物的氮固定效率, 同时, 对禾本科作物功能基因群落结构稳定性产生一定的促进作用。在应用层面, 在间作模式下接种PGPR菌剂, 能够改善土壤微生态环境, 促使豆科作物结瘤量增加。

表3 禾本科║豆科间作土壤有益微生物群落变化

间作系统利用了作物之间的互补性, 使得作物在时间、空间和化学等方面实现互利共生。禾本科‖豆科作物间作错开彼此生育期, 以条带式种植方式提高土地利用效率, 并对土壤微生物产生影响。禾本科‖豆科作物间作系统中微生物群落结构和多样性与土壤可持续利用密切相关, 土壤微生物数量、多样性和菌属丰度的变化将直接影响土壤质量。合理的禾本科‖豆科作物间作能够充分利用地上部-地下部耦联作用, 提高作物根际土壤微生物群落, 并在保持土壤肥力和土壤健康方面发挥着重要的作用。因此, 今后需加强以下几个方面的研究: (1)在现有研究基础上, 尝试多种不同禾本科-豆科物种间作, 从而探究地上部生物多样性增加对土壤微生物的影响, 进一步探究其对地球化学元素循环的影响, 尤其是对碳循环、氮循环和磷循环的影响, 为提高土壤肥力, 保持土壤健康提供科学的理论依据。(2)综合应用现代分子生物技术(高通量测序、稳定同位素探针和组学技术等), 从分子水平上进一步探究土壤微生物在农田间作系统的作用, 为进一步探究禾本科‖豆科间作产生优势的微生物机理提供一定的参考依据。(3)有益微生物在实际生产中, 能够发挥重要的作用, 应加强对有益微生物的开发和利用, 助力“绿色农业”和可持续农业的发展。

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A review on the effects of cereal‖legume intercropping on soil microorganisms

HUANG Tao1, 2, 3, FENG Yuanjiao1, 2, 3, WANG Jianwu1, 2, 3, *

1. Key Laboratory of Agro-Environment in the Tropics, Ministry of Agriculture, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China 2. Key Agricultural Laboratory of Ecological Circulation in Guangdong, Guangzhou 510642, China 3. Department of Ecology, College of Natural Resources and Environment, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China

Intercropping is an important cultivation model for sustainable agricultural development, which has an important effect on soil microbial composition and plays an important role in improving soil quality.This article reviews the effects of cereal‖legume intercropping system on soil bacteria, fungi and some beneficial microorganisms in agroecosystems, we further summarize the changes of biomass,diversity and abundance of soil mocrobial community under intercropping management. This review has provided an insight into the impact of various cereal‖legume intercropping systems on microbial population by means of the modern molecular biotechnology (high-throughput sequencing, stable isotope probes and omics technology, etc.),which is important to explore the mechanisms of microbiological involved in cereal‖legume intercropping systems.

cereal-legume intercropping; molecular biotechnology; soil microbe; soil health

黄涛, 冯远娇, 王建武. 禾本科‖豆科间作对土壤微生物影响的研究进展[J]. 生态科学, 2022, 41(3): 229–236.

HUANG Tao, FENG Yuanjiao, WANG Jianwu. A review on the effects of cereal‖legume intercropping on soil microorganisms[J]. Ecological Science, 2022, 41(3): 229–236.

10.14108/j.cnki.1008-8873.2022.03.027

S157.2

A

1008-8873(2022)03-229-08

2021-08-24;

2021-09-19

国家自然科学基金项目(31971550, 31770556)

黄涛(1995—), 男, 江西宜春人, 硕士研究生, 主要从事生态农业研究, E-mail: taoh0901@qq.com

王建武, 男, 博士, 教授, 主要从事生态农业研究, E-mail: wangjw@scau.edu.cn

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